O progressivo assoreamento da ribeira de São Domingos faz com que, na actualidade, não exista uma óbvia percepção do que terá sido Atouguia na Idade Média, localidade que dispôs de um castelo sobranceiro a um importante porto, cuja relevância neste sector da costa atlântica era reforçada pela posição resguardada em relação ao oceano. Foram estas condições naturais que estiveram na origem da escolha de Atouguia como sede de concelho medieval, logo no século XII. O documento de doação da "herdade da Touguia" data de 1158 e, por ele, este território (que confrontava com os de Óbidos e Lourinhã) passou para a posse de D. Guilherme de Cornibus, ao que tudo indica um dos cruzados que auxiliou Afonso Henriques nas suas fundamentais conquistas de 1147.
Terá sido a partir dessa doação e consequentes esforços de povoamento e de organização do território, que se edificou o castelo da Atouguia. Em 1187, por altura de novo diploma passado por D. Sancho I, já se menciona esta estrutura militar, bem como se alude à necessidade de o sistema defensivo integrar atalaias dispersas pelo concelho. Desconhecemos como teria sido o primitivo castelo, partindo do princípio que as estruturas remanescentes são já posteriores ao século XII. É de presumir que a fortaleza se adaptasse aos pressupostos românicos, com cerca a limitar um pátio interior, em cujo centro, isolada, se elevaria uma torre de menagem.
Também não existem certezas quanto à data de renovação dessa primitiva fortaleza. Em 1307, D. Dinis doou a vila e a sua alcaidaria à rainha D. Isabel, facto que permite uma aproximação cronológica - embora puramente dedutiva - para a renovação do sistema defensivo, que se deveria ainda alargar ao vizinho paço da Serra de El-Rei, a escassos 5 km da Atouguia.
O que hoje se conhece é um pequeno troço de muralha, de prolongamento aparentemente oval, reforçado a Noroeste por uma torre rectangular. Infelizmente, não houve ainda um estudo monográfico que perspective as diferenças de aparelho visíveis e a própria inclusão de pedra miúda nesse sistema, por oposição aos grandes e bem aparelhados blocos que costumam caracterizar as fortalezas de finais do século XIII e inícios do seguinte. O perfil aparentemente oval do troço da cerca, todavia, é um indício importante para que possamos atribuir uma datação gótica à obra. Ela tratar-se-á, com grande probabilidade, de um sector da alcáçova, desenvolvendo-se o restante sistema defensivo em redor da igreja de São Leonardo e ruas vizinhas. Mariano sugeriu a existência de uma cerca muralhada urbana, com um arruamento principal e eventualmente duas portas, uma das quais (a Porta do Sol) ficou cristalizada na toponímia.
O progressivo assoreamento da ribeira e a maior relevância de Peniche, entretanto ligada ao continente por terra, fez com que a Atouguia perdesse importância. Ainda assim, no século XV, a relevância da localidade como pólo pesqueiro à baleia determinou que a vila passasse a ser conhecida por Atouguia da Baleia, empregando-se os rendimentos do óleo deste mamífero em numerosas transacções comerciais por toda a Estremadura.
No século XVI, D. João III ordenou que se reparassem as muralhas, numa altura em que a costa portuguesa começava a ser ameaçada por piratas e corsários. D. Luís de Ataíde, então senhor da vila, reconheceu, no entanto, o carácter secundário da fortaleza, em benefício do porto e castelo de Peniche, para o qual conseguiu mesmo transferir as verbas reais. Iniciava-se, desta forma, a transferência de poderes para a vizinha póvoa de Peniche, processo continuado em 1759, quando o Marquês de Pombal mandou executar o conde da Atouguia, por suposta participação na tentativa de assassinato de D. José, e consumado a 6 de Novembro de 1836, data em que o concelho foi extinto. Ao longo deste período, o castelo não foi objecto de obras e os seus terrenos foram sendo privatizados ou conquistados pelos lodos da ribeira.
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